Malam musim semi yang sunyi berubah menjadi mimpi buruk bagi Koyomi Araragi setelah ia bertemu dengan seorang gadis misterius. Insiden berdarah yang mengerikan pun terjadi, menyeret sang pemuda SMA ke dalam sisi gelap dunia supranatural yang mencekam.
Sang gadis, Kiss-shot Acerola-orion Heart-under-blade, adalah vampir legendaris dengan kekuatan mengerikan. Dalam keadaan sekarat dan kehilangan anggota tubuh, ia memohon bantuan Koyomi Araragi untuk memulihkan nyawanya yang terkuras habis.
Demi menyelamatkan nyawa makhluk yang ia takuti sekaligus dikasihani, Koyomi Araragi akhirnya membuat pilihan fatal. Ia mengorbankan kemanusiaannya sendiri demi menjadi pelayan vampir itu, terikat dalam kontrak darah yang akan mengubah takdir hidupnya.
Di tengah kekacauan ini, muncul sosok Meme Oshino, seorang spesialis aneh yang kehadirannya menambah lapisan misteri. Ia menjadi mediator sekaligus penuntun bagi Koyomi Araragi yang kini harus berhadapan dengan kenyataan pahit sebagai seorang penghuni malam.
Perburuan nyawa pun dimulai saat musuh-musuh kuat datang memburu sisa kekuatan sang vampir. Apakah Koyomi Araragi sanggup memenangkan pertaruhan nyawa ini, atau justru ia akan kehilangan sisa jiwanya selamanya di bawah bayang-bayang haus darah tersebut?
Semester kedua dimulai dengan ketegangan yang meningkat di SMP Kunugigaoka. Para murid Kelas 3-E kini harus menghadapi tantangan akademis sekaligus tekanan misi pembunuhan yang kian berat. Waktu terus berjalan, sementara ancaman penghancuran bumi oleh Koro-sensei kian nyata.
Sebagai guru sekaligus target, sang makhluk tentakel itu terus membimbing Nagisa Shiota dan kawan-kawan dengan cara unik. Hubungan mereka bukan sekadar pembunuh dan target, melainkan ikatan murid dengan mentor yang tulus mengajarkan nilai kehidupan di tengah tekanan.
Karma Akabane yang cerdas dan penuh ambisi terus memicu persaingan sengit, sementara Kayano Kaede mulai menyimpan rahasia kelam di balik senyum cerianya. Mereka berusaha menyeimbangkan ambisi membunuh dengan perjuangan meraih masa depan di sekolah yang kejam.
Konflik internal pun pecah saat sosok dari masa lalu mulai muncul, menguji kesetiaan dan mentalitas para murid. Ketegangan psikologis ini memaksa mereka menentukan pilihan sulit: apakah harus menuntaskan tugas negara atau mengikuti kata hati yang telah terikat kuat.
Puncak ujian datang saat batas waktu kian sempit, memicu konfrontasi besar yang mengubah cara pandang mereka tentang keadilan. Di kelas ini, pelajaran paling berharga bukanlah tentang teori buku, melainkan tentang bagaimana cara berdiri tegak menghadapi takdir.
