Kegelapan mulai menyelimuti kehidupan sekolah yang damai. Arus supernatural yang mencekam membawa pertarungan berdarah demi mengembalikan kejayaan sang vampir legendaris. Ketegangan meningkat saat musuh-musuh kuat datang mengintai nyawa sang remaja dalam kegilaan.
Setelah menyerahkan nyawanya, Koyomi Araragi kini terikat takdir dengan sosok vampir cantik bernama Kiss-shot Acerola-orion Heart-under-blade. Hubungan aneh mereka memicu konflik batin yang dalam saat Araragi harus berburu demi memulihkan kekuatannya.
Di tengah kekacauan, muncul Meme Oshino, seorang spesialis eksentrik yang membimbing Araragi melewati jalan penuh duri. Kehadirannya memberikan wawasan baru tentang dunia kegelapan, namun ia juga menyimpan rahasia kelam yang bisa mengubah segalanya bagi mereka.
Tsubasa Hanekawa tetap menjadi cahaya penuntun bagi Araragi di tengah keputusasaan. Kehangatan dan perhatian tulus yang ia berikan menjadi kontras dengan sifat dingin pertarungan yang harus dijalani. Kepercayaan mereka mulai diuji oleh ancaman para pemburu.
Pertarungan melawan tiga pemburu vampir yang mematikan menjadi puncak ujian moral dan fisik. Araragi terjebak di antara kemanusiaannya yang memudar dan tugas suci untuk mengembalikan sosok tersebut. Sebuah drama tentang pengorbanan, identitas, dan harga sebuah nyawa.
